主条目：火影忍者 § 第二部
兩年半後，鳴人結束在自來也帶領的修行回到木葉忍者村，「曉」也開始襲擊體內擁有強大尾獸的祭品之力。第七班一邊與其他木葉忍者與他們作戰，也一邊尋找佐助。「曉」成功地捕獲七隻尾獸，除了「第五代風影」我愛羅以外被擄走的祭品之力都已經喪命。而木葉忍者也先後擊敗「曉」的成員。木葉還試圖利用曉成員蠍臥底於大蛇丸的間諜想一舉殲滅，卻反被大蛇丸利用，並被再次登場的佐助擊敗。過了不久，佐助卻反過來背叛大蛇丸，成功摧毀對方；並前去找鼬復仇。在鼬死去之後，佐助順利取得萬花筒血輪眼，卻從自稱是宇智波斑的「曉」的幕後黑手鳶得知，鼬從木葉的高層那裡接到任務，屠殺宇智波一族以防止政變發生；鼬接受了這個任務，而條件就是放過佐助。得知真相的佐助對此感到悲憤，為了毀滅木葉忍者村而加入了「曉」。「曉」的首領培因殺死了自來也並毀滅木葉忍者村。鳴人最後打倒了培恩的控制者──長門；並藉述說其自身的想法而成功使後者悔悟。這使鳴人贏得了木葉村民的尊重與認同。
隨著長門之死，自稱是宇智波斑的鳶在五影會談上宣布將奪取所有九隻尾獸，以完成控制全人類並實現世界和平的大幻術「無限月讀」。而佐助襲擊五影會議失敗，卻成功在與代理火影團藏的戰鬥中殺死對方。鑒於斑對忍者世界的極大威脅，以及鳶「月之眼計畫」的聲明，忍者五大國的五影聯手對抗鳶以及和他結盟的兜；忍者五大國的忍者聯軍與「曉」之間的第四次忍界大戰爆發。在戰鬥中鳴人的熱忱逐漸感化了仇視人類的九尾，下定決心助鳴人一臂之力。可隨著兜穢土轉生出真正的斑，證實先前的斑實為鳶假冒；而後在戰鬥中鳴人一行人得知鳶就是卡卡西的以前被認為殉職身亡的夥伴宇智波帶土。原來是宇智波斑拯救了帶土的性命，帶土卻因心儀之夥伴琳的死亡性格大變，轉而認同班的計畫；在班死後以他的身分開始行動。另一方面佐助遇到了穢土轉生的鼬；跟隨其一起擊敗兜，解除穢土轉生。隨後復活了大蛇丸，要求其幫助自己「了解一些事情」。當佐助從被大蛇丸穢土轉生的歷代火影，得知木葉忍者村的歷史之後，決定保護村子，並來到戰場與鳴人以及小櫻並肩作戰，阻止斑與帶土企圖發動「無限月讀」控制全人類的計劃。然而，因為輪迴天生而復活，並成為十尾的祭品之力的斑，竟被黑絕背叛。而斑的身體被十尾吞噬，復活出打算回收世上所有査克拉的忍者始祖大筒木輝夜。為了對抗最終頭目輝夜，鳴人、佐助與小櫻如同過去般，在卡卡西支援下聯合作戰，第七班終於再度成形。其中帶土選擇犧牲自己的性命，幫第七班擋下輝夜攻擊。輝夜最後被鳴人與佐助合力發動的「六道・地爆天星」封印，斑也再次死亡。在和平即將到來之時，佐助卻利用輪迴眼控制了所有尾獸，打算發動革命來改變忍者世界的體系。鳴人為了阻止他的計劃，與佐助進行最後的戰鬥。在最終決戰中兩人經歷了一場激戰後，佐助承認自己輸給了鳴人。第四次忍界大戰隨著鳴人與佐助的和解而結束了。戰爭結束後，卡卡西成為第六代火影，並赦免佐助的罪名。最後佐助離開木葉忍者村進行贖罪之旅，鳴人前來送行並互相告別。
多年後鳴人與雛田結婚，離故事開始所立下的目標只剩一步之遙──成為火影。[註 1]